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«vorgelegt von Thorsten Werner Universität Hamburg Fakultät für Mathematik, Informatik und Naturwissenschaften Fachbereich Biologie Hamburg, 2013 ...»

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Trophic positioning, diel vertical migration

and physiological constraints in euphausiid

species of the Namibian upwelling system

- Implications for krill as indicator of environmental

conditions Dissertation

zur Erlangung des akademischen Grades eines Doktors der Naturwissenschaften

(Dr. rer. nat.)

Thesis submitted to the Faculty of Biology of the University of Hamburg for procurance of

the degree of Dr. rer. nat.

vorgelegt von

Thorsten Werner

Universität Hamburg

Fakultät für Mathematik, Informatik und Naturwissenschaften Fachbereich Biologie Hamburg, 2013

DEDICATED TO MY FAMILY

Contents Abbreviations Deutsche Zusammenfassung 1 English Summary 5 Key findings 9 Outline of publications and personal contributions 11 Introduction Coastal waters and environmental changes 14 The northern Benguela upwelling system (nBus) 17 Krill biology 20 Euphausiids of the northern Benguela upwelling ecosystem 22 Objectives 26 Chapter 1 33 Werner, T., Huenerlage, K., Verheye, H. and Buchholz, F. (2012) Thermal constraints on the respiration and excretion rates of krill, Euphausia hanseni and Nematoscelis megalops, in the northern Benguela upwelling system off Namibia.

African Journal of Marine Science 34(3) (in press) Chapter 2 53 Werner, T. and Buchholz, F. (2012) Diel vertical migration behaviour in Euphausiids of the Northern Benguela Current: Seasonal adaptations to food availability and strong gradients of temperature and oxygen.

Journal of Plankton Research (in revision) Chapter 3 89 Werner, T. and Buchholz, F. (2012) Regional and seasonal differences in physiological performance of Euphausia hanseni in the northern Benguela ecosystem, influenced by upwelling.

Marine Biology (submitted) Chapter 4 115 Werner, T. and Buchholz, F. (2012) Trophic position of euphausiid species of the northern Benguela upwelling system determined by stable isotopes – a regional and seasonal comparison.

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Euphausiids of the northern Benguela upwelling system – implications for krill species as indicators of short-term and longterm changes in their environment, with emphasis on euphausiids as model organisms for a comparison of nutritionally monopulsed and poly-pulsed systems in coastal waters 160

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NBC – Northern Benguela Current nBus – northern Benguela upwelling system OMZ – oxygen minimum zones PC – critical oxygen pressure RQ - respiratory quotient SDS – sexual developmental stage SST – sea surface temperature TL – trophic level ww – wet weight „Das derzeitige Wissen über die überaus komplexen Zusammenhänge zwischen Klima, physikochemischen Meeresbedingungen, marinen Ökosystemen und Fischerei reicht nicht aus, um verlässliche Prognosen über die Reaktion der marinen Systeme auf Klimaveränderungen abzugeben“ (Sondergutachten der WBGU 2006) „The current knowledge about the complex interactions between climate, physicochemical marine conditions, marine ecosystems and fisheries are insufficient to make reliable predictions about the response of marine systems to climate change.” (special report WBGU 2006; translated from German)

Deutsche Zusammenfassung

Deutsche Zusammenfassung Euphausiiden, auch Krill genannt, sind in fast allen Meeresgebieten der Erde anzutreffen und dort teilweise mit sehr hohen Individuenzahlen vertreten. Durch ihre Biomasse, ihre physiologische Plastizität und ihre vermittelnde Stellung zwischen Primärproduktion und höheren trophischen Ebenen nehmen diese Tiere eine Schlüsselposition in marinen Ökosystemen ein. Kenntnisse über ihre Verteilung, ihre Häufigkeit, ihre LebenszyklusStrategien, ihr Wachstum, sowie Anpassungen der Physiologie und ihres Verhaltens an kurzund längerfristige Veränderungen ihrer Umwelt können genutzt werden, die hohe Variabilität in den Krillbeständen zu erklären und Aussagen über den Einfluss von Umweltveränderungen auf die Krillbestände zu ermöglichen. Ein Ökosystem, in dem die Zooplanktonbiomasse von Euphausiiden dominiert wird, ist der nördliche Benguelastrom bzw. das nördliche Benguelaauftriebsgebiet.

Der nördliche Benguelastrom ist ein hochproduktives und stark stratifiziertes Auftriebsgebiet, welches durch vielfache Planktonblüten im Jahresverlauf charakterisiert ist (poly-gepulst).

Hohe Fischereierträge und große Populationen an verschiedenen Fisch-, Vogel- und Robbenarten veranschaulichen die wirtschaftliche und ökologische Bedeutung dieses Gebietes. Während der letzten Jahrzehnte kam es zu tiefgreifenden Veränderungen der physikalischen und biologischen Zustände in diesem Gebiet. In diesem Zusammenhang können Euphausiiden, bedingt durch ihre zentrale Position im Ökosystem und als Schlüsselarten in Nahrungsnetzen, als kennzeichnende Indikatoren für die stattfindenden Veränderungen in ihrer Umwelt genutzt werden. Krill sind in der Lage sich schnell an biotische und abiotische Bedingungen anzupassen und Euphausiiden beeinflussen sowohl niedere als auch höhere trophische Ebenen. Für ein besseres Verständnis der Prozesse im Ökosystem ist deshalb eine Erforschung dieser Schlüsselarten, ihrer Biologie und Lebenszyklusstrategien, sowie Anpassungen ihrer Physiologie und ihres Verhaltens an die vorherrschenden Umweltbedingungen von grundlegender Bedeutung. Der Schwerpunkt dieser Arbeit liegt dabei auf den Anpassungen der Krillarten an die stark schwankenden abiotischen Parameter (Temperatur und Sauerstoffgehalt) und biotische Faktoren (Nahrungsverfügbarkeit). Ein besseres Verständnis des Einflusses dieser Faktoren kann dabei helfen, die variable Verteilung und Biomasse dieser Tiere im nördlichen Benguelasystem zu verstehen und mögliche klimabedingte Veränderungen der Ökosystemstruktur und Funktion vorherzusagen. Bis zum heutigen Tage haben ökophysiologische Anpassungen von Krillarten, trotz der großen Relevanz dieser Tiere im Benguelaökosystem, wenig Aufmerksamkeit erhalten. Das Ziel dieser Arbeit ist es deshalb, einige dieser Lücken zu schließen, wobei das Deutsche Zusammenfassung Hauptaugenmerk auf dem Einfluss der Temperatur, des Sauerstoffgehaltes und der Nahrungsverfügbarkeit auf die Physiologie und das Verhalten der dominanten Arten, besonders Euphausia hanseni (Zimmer 1915), liegt.





Ein Vergleich der physiologischen Anpassungen des Krills an dieses poly-gepulste System mit Anpassungen an einfach gepulste Systeme, wie der Nordsee, soll helfen, den Einfluss des Nahrungsregimes, sowohl in Bezug auf dessen Länge als auch die zeitliche Koordinierung, auf die Physiologie von Zooplankton im Allgemeinen zu verstehen. Diese Doktorarbeit besteht aus fünf Studien, die die Temperaturgrenzen (2), das Vertikalwanderungsverhalten (3), die physiologischen Leistungsfähigkeit (4) sowie die Position der Krillarten im Nahrungsnetz (5) des Benguela-Auftriebsgebietes untersuchen. Ein weiteres Kapitel beschäftigt sich mit der anaeroben Kapazität von E. hanseni (6).

Der Einfluss der Temperatur auf die metabolische Aktivität, also Atmung und Exkretion, von E. hanseni und Nematoscelis megalops (G.O. Sars 1883) wurde mittels bordgestützter Laborexperimente untersucht. Sowohl die Respirations- als auch die Exkretionsraten beider Arten nahmen mit steigenden Temperaturen zu, wobei sich die Arten allerdings hinsichtlich ihrer Anpassungsfähigkeit unterschieden (Kapitel 1). N. megalops ist besonders gut an niedrige und E. hanseni an höhere Wassertemperaturen adaptiert. Unterschiedliche Respirationsraten zusammen mit unterschiedlichen Stoffwechselsubstraten führen bei E.

hanseni zu einem höheren Energie- bzw. Kohlenstoffbedarf im Vergleich zu N. megalops. Die ermittelten Temperaturgrenzen beider Arten entsprechen dabei ihrer vertikalen Position in der Wassersäule.

Das Vertikalwanderungsverhalten von Tieren trägt erheblich zu dem Kohlenstofftransport in die unteren Wasserschichten bei (Tarling and Johnson 2006). Der ausgeprägte Vertikalwanderer E. hanseni spielt in diesem Zusammenhang, im Gegensatz zu dem schwachen Wanderungsverhalten von N. megalops, eine bedeutende Rolle. Beide Arten nutzen die Sauerstoffmangelzone als ein Refugium um sich vor Räubern zu schützen.

Allerdings mied N. megalops die Temperatursprungschicht wohingegen E. hanseni diese regelmäßig durchquerte. Andere Krillarten, z.B. Euphausia americana (Hansen 1911), hielten sich meist oberhalb der Sauerstoffsprungschicht auf und mieden Wassermassen mit geringen Sauerstoffgehalten. Entsprechend scheinen sich die Krillarten im Benguelastrom in zwei ökologische Gruppen zu unterteilen und zwar eine, die die Sauerstoffmangelzone nutzt und eine, die diese weitestgehend meidet. Saisonale Unterschiede des Wanderungsverhaltens im Bezug zur Temperatur, zum Sauerstoffangebot und zur Nahrungsverfügbarkeit konnten festgestellt werden und Berechnungen des Energiebedarfes zeigten, dass die Temperatur das

Deutsche Zusammenfassung

Vertikalwanderungsverhalten bestimmt, das durch das Nahrungsangebot weitergehend beeinflusst wird (Kapitel 2).

Das Nahrungsangebot im nördlichen Benguelastrom wird durch Auftriebsereignisse bestimmt, welche für einen erhöhten Nährstoffeintrag in die oberen Wasserschichten sorgen und somit Phytoplanktonblüten induzieren. E. hanseni stellt seine Fortpflanzungs- und Häutungsaktivitäten auf diese Ereignisse ein (Kapitel 3). Sexuell reifere Weibchen weisen einen höheren Sauerstoffbedarf auf und dementsprechend kann der physiologische Zustand von E. hanseni als Indikator für die vorherrschenden Nahrungsbedingungen bzw.

Auftriebsereignisse genutzt werden. Der physiologische Zustand der Tiere ist dabei durch kurzzeitige Veränderungen der Umweltbedingungen (Auftrieb) stärker beeinflusst als durch saisonale Unterschiede. Ein Vergleich der metabolischen Anpassungen von E. hanseni an die schwankende Nahrungsverfügbarkeit mit Anpassungsstrategien anderer Krillarten, wie Meganyctiphanes norvegica (Sars 1857) and Euphausia superba (Dana 1850) zeigte, dass der physiologische Zustand von Euphausiiden als zuverlässiger Indikator auch für kurzfristige und längerfristige Umweltveränderungen dienen kann.

Um die Interaktionen verschiedener Komponenten des Nahrungsnetzes zu verstehen und räumliche und zeitliche Variationen in der trophischen Position der Euphausiiden beurteilen zu können, kamen stabile Isotopenanalysen zur Anwendung. Krillarten des nördlichen Benguela-Auftriebsgebietes unterschieden sich hinsichtlich ihrer trophischen Position, diese lag im Untersuchungszeitraum zwischen 2 und 4 (Kapitel 4). Die deutlichen Unterschiede weisen auf regional verschiedene funktionelle Rollen im Nahrungsnetz und Verschiebungen in den Nahrungspräferenzen hin. Alle untersuchten Arten sind demzufolge omnivor.

Wiederum waren Unterschiede in der trophischen Position durch unterschiedliche Auftriebssituationen ausgeprägter, als saisonale. Die Arten der Gattung Euphausia nahmen innerhalb der Euphausiiden die niedrigste Position im Nahrungsnetz ein, wohingegen die Arten Thysanopoda monacantha (Ortmann 1893), N. megalops und überraschenderweise die kleine, filtrierende Art Nyctiphanes capensis (Sars 1883) deutlich höhere Positionen besetzten.

Die ausgeprägte und in ihrer Ausdehnung noch zunehmende Sauerstoffmangelzone hat aller Voraussicht nach einen deutlichen Effekt auf die vertikale Verteilung und den Lebenszyklus von Krill. Arten, die regelmäßig in dieser Mangelschicht anzutreffen sind, sollten folglich morphologische, physiologische und Verhaltensanpassungen an die niedrigen Sauerstoffgehalte entwickelt haben. Die stark migrierende Art E. hanseni zeigt sich in diesem Zusammenhang als ausgeprägter Regulierer, also fähig, unabhängig von der Menge an Deutsche Zusammenfassung Sauerstoff im Atemmedium, eine konstante Respirationsleistung aufrecht zu erhalten. In den Experimenten war sie in der Lage bis zu einem Sauerstoffgehalt, der deutlich unter 0.5 mg O2 L-1, zu überleben (Kapitel 5). Ihr kritischer Sauerstoffpartialdruck lag dabei zwischen 1.3±0.3 mg O2 L-1 und 2.0±0.4 mg O2 L-1, abhängig von der Jahreszeit und Temperatur. Der kritische Sauerstoffpartialdruck wurde durch Veränderungen der Wassertemperatur beeinflusst, wobei höhere Temperaturen zu einer Erhöhung des kritischen O2-Partialdruckes führten. Dies kann möglicherweise, vor allem im Zusammenhang mit der beschriebenen Erderwärmung, einen erheblichen (negativen) Einfluss auf die vertikale und horizontale Verteilung dieser Art im nördlichen Benguela-Auftriebsgebiet haben.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass die Euphausiidengemeinschaft des nördlichen Benguelasystems, in Bezug zu den artspezifischen Anpassungen des Verhaltens und der Physiologie an die stark schwankenden Umweltbedingungen in diesem System, sehr divers ist. Entsprechend dieser artspezifischen Anpassungen an die Temperatur, den Sauerstoffgehalt und die Nahrungsverfügbarkeit zeigen die dominanten Arten deutlich unterschiedliche autökologische Strategien, welche die Krillgemeinschaft des nBus klar strukturieren.

Physiologische- und Verhaltensanpassungen erfolgten dabei an kurzfristige, meist auftriebsbedingte, Veränderungen in der Umwelt und nicht an saisonale Unterschiede.

Krillarten des nördlichen Benguelastroms eignen sich als Indikatoren für die vorherrschenden Umweltbedingungen und darüber hinaus zeigen sie sowohl kurzfristige als auch längerfristige Veränderungen in der Umwelt an. Diese Indikatorfunktion ermöglicht es Euphausiiden als Modellorganismen für den Vergleich zwischen einfach gepulsten und mehrfach gepulsten Systemen in Schelfmeeren zu nutzen.

English summary

English summary Euphausiids are distributed ubiquitously across the globe and many krill species are represented in extraordinarily high numbers in various ecosystems. Their biomass, physiological plasticity and importance as a trophic link between primary production and higher trophic levels enable these animals to fill key positions in marine ecosystems.

Knowledge about their distribution, abundance, life-history traits, growth patterns, physiological and behavioural adaptations to short- and long-term changes in their environment will help to understand both spatial and temporal variability found in krill populations. Changes in krill distribution and abundance may significantly impact the food web and ecosystem structure and functioning. One ecosystem, where euphausiids play a pivotal role and can dominate the zooplankton biomass, is the Northern Benguela Current (NBC) also called the northern Benguela upwelling system (nBus).



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