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«DISSERTATION zur Erlangung des akademischen Grades doctor rerum naturalium (Dr. rer. nat.) im Fach Biologie eingereicht an der ...»

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Pathogens in free-ranging African carnivores:

evolution, diversity and co-infection

DISSERTATION

zur Erlangung des akademischen Grades

doctor rerum naturalium

(Dr. rer. nat.)

im Fach Biologie

eingereicht an der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I

der Humboldt-Universität zu Berlin

von

Diplom Biologin

Katja Verena Goller

Präsident der Humboldt-Universität zu Berlin Prof. Dr. Jan-Hendrik Olbertz Dekan der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I Prof. Dr. Andreas Herrmann Gutachter: 1. Prof. Dr. Richard Lucius

2. Prof. Dr. Heribert Hofer

3. Prof. Dr. Alex D. Greenwood Tag der mündlichen Prüfung: 04.04.2011

SUMMARY

The ecological role of most wildlife pathogens is poorly understood because pathogens are rarely studied in relation to the long-term population dynamics of wildlife hosts. Instead, pathogen infections are reported on a case basis or studies are focused on periods when pathogens cause noticeable mortality in their hosts. However, pathogens that appear to be of low virulence may also have an important effect if they operate in a synergistic fashion or affect life history parameters such as longevity or reproductive success. Furthermore, the effect of pathogens on population dynamics may be difficult to detect in wildlife, for example if they reduce the survival of young age classes that are rarely observed. Until now, research on the life history consequences of pathogen infection has mainly been confined to laboratory studies where animals are raised and kept under strictly defined conditions, or to small, short lived species such as rodents, birds or insects, as well as to human populations.

The aim of this thesis was to address these problems by assessing the impact of single infections and co-infections by pathogens on key life history parameters and the influence of life history traits on infection status in a free-ranging social carnivore species, the spotted hyena Crocuta crocuta. The study was embedded in a long-term study on several clans of spotted hyenas from two subpopulations inhabiting the Serengeti National Park and the adjacent Ngorongoro Crater in Tanzania, East Africa. Data on key life history parameters were available for several hundred individually known animals as was information on changing levels of prey availability. I established molecular biological methods (polymerase chain reactions (PCRs) and reverse transcription PCRs) to screen an extensive set of faecal, blood and tissue samples from individually known spotted hyenas and sympatric carnivores for the presence of coronavirus, calicivirus, canine distemper virus, canine parvovirus and the tick-borne blood parasite Hepatozoon sp. to determine the prevalence of the pathogens.

Phylogenetic analyses revealed several new variants of pathogens in spotted hyenas and other sympatric carnivore species. I detected previously undescribed coronavirus variants and an unexpected high diversity and rapid temporal change of coronavirus variants circulating in one spotted hyena subpopulation across different years (Chapter 3.1); a result of considerable relevance to our understanding of coronaviral infections in wildlife populations. These results also highlight the importance of long-term monitoring of viral populations in wildlife.

I identified previously undescribed calicivirus-like variants in spotted hyenas which were more closely related to human sapoviruses than to those typically infecting carnivore species

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I identified age-specific patterns of single infections with coronavirus or calicivirus whereby young Serengeti hyenas were significantly more likely to excrete virus than adults (Chapter 3.1, 3.2). To assess the possible effects of key life history parameters on the likelihood of infection with coronavirus, calicivirus, or both viruses, I applied a statistical model which included concurrent infection with helminths (Chapter 3.3). This model revealed that the most important factors influencing the likelihood of viral infection was (1) simultaneous helminth infection, suggesting that modulation of the immune response to helminth infection reduced the chance of virus infection, and (2) the synergistic effects of nutritional and physiological stress induced by low prey availability, thereby reducing maternal milk support which in turn is likely to lead to increased sibling rivalry in twin litters. Additionally, I investigated whether infection status as a juvenile reduced longevity and found that there was evidence of natural selection by non-virulent pathogens on a host population (Chapter 3.3). The longevity differed between individuals with either a single coronavirus- or calicivirus infection or individuals co-infected with both viruses. A single infection with coronavirus had the worst impact whereas co-infection with both viruses had more benign consequences. These results showed that key ecological parameters may influence infection status of juvenile spotted hyenas and that infection status in turn may significantly influence longevity.

Furthermore, my research revealed evidence of coronavirus infection in the Serengeti hyena population and a lack of current infection in the Ngorongoro Crater population (Chapter 3.4).





This difference in viral presence between the two subpopulations was probably caused by a significantly higher persistence of susceptible individuals in clans in the Serengeti subpopulation than in the Crater subpopulation, even though both subpopulations were part of the same metapopulation and shared the same social structure. This result illustrates that pathogen dynamics within apparently similar and closely adjacent subpopulations may significantly differ as a consequence of variation in demographic stochasticity.

My phylogenetic analysis on Hepatozoon sp. revealed variants that infect sympatric carnivore hosts (Chapter 3.5). Monitoring of young spotted hyenas less than two months of age showed that Hepatozoon infections, previously thought to be benign in this species, cause mortality in young animals.

I identified canine distemper virus (CDV) infection as cause of mortality in an African wild dog Lycaon pictus pack close to the Serengeti National Park boundary that was not associated ii with increased CDV mortality among wild carnivores inside the Park (Chapter 3.6). The phylogenetic analysis of this variant provided further information on the diversity of CDV variants infecting wild carnivores, and evidence of different CDV variants adapted to canids in comparison to variants in lions and spotted hyenas. Thus the variant I identified in wild dogs will be of key importance to future research on CDV in the wild carnivore guild in this world biodiversity site.

This is the first study that combines ecological and epidemiological data from a long-term study on a host with extensive molecular genetic and phylogenetic studies on a variety of pathogens to investigate the impact of single infections and co-infections by pathogens on key life history parameters and the influence of life history parameters on infection status in a free-ranging social mammal species, the spotted hyena.

Keywords:

African carnivores, pathogens, co-infection, spotted hyena, life histories iii

ZUSAMMENFASSUNG

Die ökologische Rolle der meisten Wildtier-Pathogene in Bezug zur langfristigen Populationsdynamik ihrer Wirte ist nur ansatzweise erforscht und wird deshalb nur unzureichend verstanden. Stattdessen ist die Erforschung von Infektionen mit Pathogenen oft beschränkt auf einzelne Fallstudien oder auf Perioden mit deutlich erhöhten Mortalitätsraten innerhalb der Wirtspopulation. Pathogene mit geringer Virulenz können jedoch durch synergistisches Auftreten verheerende Auswirkungen auf die Fitness ihrer Wirte haben oder sich auf wichtige individuelle lebensgeschichtliche Merkmale, wie zum Beispiel Lebensdauer oder Reproduktionserfolg, auswirken. Des Weiteren sind die Auswirkungen von Krankheitserregern auf die Populationsdynamik der Wildtiere schwer abzuschätzen, zum Beispiel wenn sie die Überlebenschancen von selten zu beobachtenden Jungtieren beeinträchtigen. Bis heute sind Untersuchungen von Infektionen mit Pathogenen und deren Auswirkungen auf Lebensgeschichten meist auf Laborstudien beschränkt, in denen Tiere unter streng definierten Bedingungen gezüchtet und gehalten werden, bzw. auf Studien an kleinen, kurzlebigen Arten wie Nagern, Vögeln und Insekten oder auf Studien an der Humanpopulation.

Ziel dieser Arbeit war, die Auswirkungen von Einzel- oder Koinfektionen auf individuelle lebensgeschichtliche Schlüsselparameter sowie die Einflüsse bestimmter lebensgeschichtlicher Merkmale auf den Infektionsstatus anhand einer frei lebenden sozialen Karnivorenart, der Tüpfelhyäne Crocuta crocuta, zu untersuchen. Diese Arbeit war in eine Langzeitstudie integriert und wurde an mehreren Gruppen von Tüpfelhyänen zweier Subpopulationen durchgeführt, die im Serengeti Nationalpark sowie in dem angrenzenden Ngorongoro Krater in Tansania in Ostafrika lebten. Daten über wichtige lebensgeschichtliche Merkmale von mehreren hundert individuell bekannten Tieren in Kombination mit Daten über die wechselhafte Beuteverfügbarkeit in den Territorien der Gruppen standen hierfür zur Verfügung. Ich etablierte molekularbiologische Methoden (Polymerase Kettenreaktionen (PCRs) und Reverse Transkriptions PCRs), um eine Vielzahl an Kot-, Blut- und Gewebeproben individueller Tüpfelhyänen und sympatrisch lebender Karnivoren auf das Vorkommen von Coronaviren, Caliciviren, Hundestaupe-Viren, Parvoviren sowie eines von Zecken übertragenen Blutparasiten, Hepatozoon sp., zu untersuchen.

Meine phylogenetischen Untersuchungen brachten verschiedene neue Pathogenvarianten in Tüpfelhyänen und anderen sympatrisch lebenden Karnivoren hervor. Ich entdeckte bisher unbeschriebene Coronavirus Varianten, die eine unerwartet hohe Diversität sowie eine rasche Anpassungfähigkeit innerhalb weniger Jahre in der Tüpfelhyänenpopulation in der Serengeti iv (Kapitel 3.1) aufwiesen; ein Ergebnis welches beträchtlich zum Verständnis der Coronavirus Varianten, die in der Wirtspopulation zirkulieren, beiträgt. Diese Resultate heben die Wichtigkeit von Langzeitstudien an Viruspopulationen in Wildtieren hervor.

Ich identifizierte bisher unbeschriebene Calicivirus-ähnliche Varianten in Tüpfelhyänen, welche näher mit humanen Sapoviren verwandt waren als mit Caliciviren, die üblicherweise Karnivoren infizieren (Kapitel 3.2). Dieses Resultat deutet auf eine Übertragung von Mensch auf Tüpfelhyäne hin, woran sich eine Anpassung an den neuen Wirt angeschlossen hat. Ich konnte altersspezifische Muster bei Einzelinfektionen mit Corona- und Caliciviren nachweisen, wobei Jungtiere häufiger Viren ausschieden als adulte Hyänen (Kapitel 3.1, 3.2). Um den potentiellen Einfluss bestimmter lebensgeschichtlicher Schlüsselparameter auf Einzelinfektionen mit Coronaviren, Caliciviren, oder Koinfektionen mit beiden Viren zu untersuchen, wandte ich ein statistisches Model an, das eine gleichzeitige Infektion mit Helminthen einschloß (Kapitel 3.3). Dieses Model ergab, dass die wichtigsten, die Wahrscheinlichkeit der viralen Infektion beeinflussenden, Faktoren folgende waren: (1) simultane Infektionen mit Helminthen, was darauf hinweisen könnte, dass eine von Helminthen hervorgerufene Modulation der Immunantwort, die Gefahr einer viralen Infektion reduziert, und (2) synergistische Effekte von physiologischem Stress und Nahrungsmangel, begründet durch geringe Beuteverfügbarkeit und damit assoziierter Unterversorgung der Jungtiere mit Muttermilch, was wiederum zu gesteigerter Geschwisterrivalität in Zwillingswürfen geführt haben könnte. Zusätzlich untersuchte ich, ob der Infektionsstatus im Jungtieralter die Lebensdauer reduzierte und fand Hinweise, dass natürliche Selektion innerhalb der Wirtspopulation durch nicht-virulente Erreger stattfand (Kapitel 3.3). Die Lebensdauer unterschied sich zwischen Individuen, die entweder mit Corona- oder Caliciviren infiziert waren, und Individuen, die mit beiden Viren koinfiziert waren. Einzelinfektionen mit Coronaviren hatten schwerwiegendere Folgen, wohingegen Koinfektionen mit beiden Viren weniger gravierende Auswirkungen hatten. Diese Ergebnisse veranschaulichen, dass ökologische Schlüsselparamter den Infektionsstatus von jungen Tüpfelhyänen, und umgekehrt der Infektionsstatus die Lebensdauer, signifikant beeinflussen könnte.

Darüber Hinaus konnte ich in der Hyänensubpopulation in der Serengeti Coronaviren nachweisen, wohingegen in der Subpopulation im Ngorongoro Krater keine nachweisbar waren (Kapitel 3.4). Das unterschiedliche Vorkommen von Coronaviren in den beiden Subpopulationen, welche Teil einer Metapopulation waren und eine identische Sozialstruktur aufwiesen, beruhte möglicherweise auf das signifikant höhere Vorhandensein anfälliger Individuen in den Gruppen in der Serengeti Subpopulation im Gegensatz zur Krater Subpopulation. Dies

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Meine phylogenetischen Untersuchungen von Hepatozoon sp. ergaben, dass verschiedene Varianten unterschiedliche Karnivorenarten infizieren können (Kapitel 3.5). Beobachtungen an Tüpfelhyänen, jünger als zwei Monate, zeigten, dass Infektionen mit Hepatozoon, welche in dieser Tierart bisher als mild beschrieben wurden, auch tödlich verlaufen können.

Ich identifizierte Infektion mit Hundestaupevirus (CDV) als Todesursache in einem Rudel Afrikanischer Wildhunde Lycaon pictus, nahe der Grenze zum Serengeti Nationalpark, wobei kein Zusammenhang mit einer erhöhten CDV Mortalität bei wilden Karnivoren innerhalb des Parks festgestellt werden konnte (Kapitel 3.6). Die phylogenetische Analyse lieferte zusätzliche Informationen über die Diversität der CDV Varianten, welche wildlebende Karnivoren infizieren, sowie Hinweise auf Anpassung bestimmter CDV Varianten an Hundartige, im Vergleich zu Löwen und Hyänen. Diese in Wildhunden identifizierte Variante wird für die künftige CDV Forschung in der wild lebenden Karnivoren-Gemeinschaft dieses BiodiversitätAreals von großer Bedeutung sein.



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